Александр Марков

Нейробиология растений: нервные импульсы без нервной системы

«Электромимоза» Mimosa pudica – растение, у которого впервые были обнаружены электрические сигналы, подобные нервным импульсам животных. Мимоза быстро складывает листочки в ответ на различные раздражающие стимулы. Скоординированное движение листочков осуществляется благодаря проведению тканями растения электрических «потенциалов действия».

Хотя у растений нет ничего похожего на центральную нервную систему, они способны в ответ на различные раздражители генерировать распространяющиеся по организму электрические сигналы, напоминающие нервные импульсы животных. Эти сигналы не несут специфической информации о характере раздражителя и служат, по-видимому, для общей мобилизации защитных сил организма.

Хорошо известно, что у животных координация работы частей организма и целенаправленное поведение обеспечиваются в первую очередь деятельностью нервной системы. В ответ на те или иные стимулы нервные клетки генерируют электрический сигнал – потенциал действия (action potential), быстро распространяющийся по отросткам нейронов и передающийся от одного нейрона к другому при помощи специальных сигнальных молекул – нейромедиаторов – в местах межнейронных контактов (синапсах).

Гораздо меньше известен тот факт, что потенциалы действия (ПД) есть и у высших растений. Впервые их обнаружил около века назад индийский ученый Джагадис Чандра Бозе (Jagadish Chandra Bose), изучавший растение с двигательными реакциями – Mimosa pudica, которую иногда называют «электромимозой». Впоследствии ПД были обнаружены и у других высших растений.

Но у растений нет нервной системы, которая могла бы «анализировать» внешние сигналы и «принимать решения» на основе такого анализа. Нет у растений и специализированных образований, аналогичных аксонам – длинным отросткам нервных клеток, предназначенным для быстрого проведения электрических сигналов. В связи с этим, естественно, возникает вопрос: насколько сопоставимы по своим свойствам (внешним признакам, механизмам возникновения, функциональной роли) ПД у животных и растений.

Статья С. С. Пятыгина посвящена рассмотрению современных взглядов на эту проблему.

1. Общие характеристики ПД у животных и растений.

Сила ПД, то есть амплитуда импульсов, у животных и растений сходна: от нескольких десятков до сотни милливольт.

Генерация ПД и у животных, и у растений происходит по принципу «все или ничего». При возбуждении ниже порогового импульс не возникает совсем, а когда порог возбуждения достигнут, генерируется сразу максимальный по силе импульс. Сходен также и общий принцип распространения импульса: как у животных, так и у растений, распространение ПД основано на явлении «электротона» (возникновение ПД на данном участке клеточной мембраны приводит к самогенерации импульса в соседних покоящихся участках).

По сравнению с животными, у растений ПД «замедлены» на 3-4 порядка. У животных длительность самого ПД и рефрактерного периода измеряется миллисекундами, у растений – секундами и десятками секунд (рефрактерный период – время, в течение которого клетка, сгенерировавшая ПД, остается невосприимчивой к новым стимулам и не может в ответ на них сгенерировать новый ПД). Соответственно и скорость распространения ПД у растений на несколько порядков ниже, чем у животных.

У животных принцип «все или ничего» не лишает нейроны возможности передавать информацию о силе раздражителя. Хотя сами по себе все ПД одинаковы по силе, в ответ на более мощный раздражитель нейрон может выдать серию из множества ПД, быстро следующих один за другим – нечто вроде «пулеметной очереди». У растений, напротив, ПД обычно одиночные, лишь изредка наблюдаются растянутые во времени серии из нескольких импульсов. По-видимому, ПД у растений обычно не несут практически никакой информации о специфике раздражителя. Многие исследователи считают растительные ПД неспецифическими электрическими сигналами.

Правда, недавно в литературе появились сообщения об обнаружении у некоторых растений ритмически повторяющихся ультрабыстрых ПД, скорость распространения которых сопоставима со скоростью распространения нервных импульсов (Volkov A. G., Collins D.J., Mwesigwa J. 2000. Plant Sci. V. 153. P. 185-190). Но С. С. Пятыгин отмечает, что растениям, лишенным нервной системы (как кодирующего и декодирующего органа) просто незачем генерировать серии таких ультрабыстрых ПД, и поэтому данное открытие, скорее всего, представляет собой очередной артефакт (ошибку).

Роль «нервов» у растений играют проводящие пучки, которые по своему строению и «кабельным свойствам» отдаленно напоминают нервы животных. Считалось, что основную роль в проведении нервных импульсов играют клетки пучковой паренхимы, связанные друг с другом при помощи цитоплазматических «мостиков» - плазмодесм. В последнее время появились сведения об участии в проведении импульсов также и клеток флоэмы – ситовидных трубок.

2. Механизмы генерации ПД у животных и растений.

В основе генерации ПД у растений и животных лежит возникновение пассивных ионных потоков через ионные каналы клеточной мембраны. В нервной клетке в «спокойном состоянии» мебрана поляризована: наружная сторона заряжена положительно, внутренняя – отрицательно. При возникновении ПД в мембране открываются ионные каналы, пропускающие ионы натрия. Положительно заряженные ионы натрия устремляются внутрь клетки, что приводит к деполяризации мембраны. Деполяризованный участок мембраны стимулирует такую же деполяризацию соседних участков – так распространяется ПД.

У растений ПД – это тоже деполяризация мембраны, но, в отличие от животных, она возникает не за счет входящего тока ионов натрия, а за счет исходящего тока ионов хлора. Кроме того, в генерации ПД у растений (в отличие от животных) важную роль играет активная работа «протонного насоса», выкачивающего протоны (H+) из клетки.

После деполяризации мембрана снова поляризуется за счет исходящего тока ионов калия – это справедливо как для животных, так и для растений.

3. Функциональная роль ПД у животных и растений.

С животными все более-менее понятно. В ответ на те или иные стимулы нейроны генерируют серии ПД, поступающие в центральную нервную систему. Эти ПД несут информацию о силе стимула, а также о его характере, поскольку разные нейроны реагируют на разные стимулы. В центральной нервной системе эта информация в той или иной степени интерпретируется и анализируется, и в конечном итоге генерируются новые ПД – управляющие команды органам тела, которые обеспечивают адекватную реакцию организма на полученный сигнал. Интерпретация и анализ могут быть предельно просты, однако в целом весь контур должен состоять как минимум из двух частей – «центростремительной» (несет сигнал от рецепторов к ЦНС) и центробежной (передает сигнал от ЦНС к органу, который должен осуществить функциональный ответ на стимул).

У растений цепь событий должна быть радикально короче, поскольку у них нет никаких структур, хотя бы отдаленно соответствующих по своему назначению центральной нервной системе. Нет у растений и специализированных рецепторных клеток, ответственных за различение внешних стимулов.

У растений этап рецепции (восприятия) и эффекторный ответ (реакция организма на сигнал) связаны воедино. Возникает одиночный импульс, который не может нести никакой информации о специфике раздражителя. Этот импульс оказывает неспецифическое модулирующее влияние на ряд физиологических процессов на всем пути распространения по растению. Учитывая большую длительность ПД у растений, а также значительные электрические, ионнные и метаболические сдвиги при его генерации и распространении, можно сказать, что сам ПД является частью инициируемого неспецифического «ответа» растения на раздражитель. По мнению С. С. Пятыгина, растительный ПД может быть эффективным сигналом о стрессирующем факторе, если в процессе распространения по растению он сам ведет себя подобно стрессору, то есть имитирует его влияние.

С. С. Пятыгин отмечает, что развитие стресса у растений, если оно не приводит к истощению ресурсов надежности, завершается переходом организма в состояние повышенной устойчивости к стресс-факторам. Это состояние у растений может развиваться не только под непосредственным влиянием стрессора, но и под влиянием ПД. Это явление получило название «ПД-индуцированной предадаптации».

В целом, несмотря на некоторые черты сходства.с нервным импульсом, ПД у высших растений представляет собой во многом уникальный системный сигнал. Основная роль его, по-видимому, состоит в «имитации неспецифического влияния потенциально значимых для жизнедеятельности факторов за пределами зоны раздражения».

Дальнейшему изучению ПД у растений несомненно будет способствовать недавнее (в самом начале XXI в) появление новой научной дисциплины – нейробиологии растений (Brenner et al. 2006).